Биограф Джорджо Вазари в своих «Жизнеописаниях» (1550) упоминает, что «Рождение Венеры» и «Весна» хранились в вилле Кастелло под Флоренцией, принадлежавшей Козимо Медичи. Большинство историков искусства сходятся на мнении, что картина была написана для Лоренцо ди Пьерфранческо Медичи, владевшим виллой Кастелло в 1486 году. Лоренцо ди Пьерфранческо Медичи — двоюродный брат Лоренцо Великолепного, герцога Флоренции. Позднейшие находки инвентарных записей дома Медичи подтверждают, что Лоренцо владел «Весной», а однозначного доказательства, что именно он был заказчиком и «Рождения Венеры», пока не существует.
Считается, что моделью для Венеры была Симонетта Веспуччи, родившаяся в Портовенере на лигурийском побережье. Возможно, намёк на это содержится в сюжете картины. Также есть версия, что Боттичелли написал «Рождение Венеры» не для Лоренцо Медичи, а для одного из своих знатных современников, а в собственность Медичи она попала позднее.
Описание бога западного ветра Зефира, чьё дыхание приносит весну, встречается у Гомера. Овидий сообщает о его жене Хлориде, обнимающей Зефира руками и ногами. Представляется маловероятным, что Боттичелли были знатоком оригинальных греческих и римских текстов. Так библиотека современников художника братьев Маяно (итал. Benedetto e Giuliano da Maiano) сходного с ним социального происхождения насчитывала всего 29 книг, половина из которых была на религиозную тематику, а из классических текстов присутствовала только биография Александра Македонского и работа Ливия. Скорее всего, библиотека Боттичелли носила схожий характер. Однако, через своего соседа Джорджо Антонио Веспуччи, Боттичелли был вхож в круг интеллектуальной элиты Флоренции. Возможно, он был знаком с поэтом Анжело Полициано (1454—1494), который в одном из своих стихов описывал рождение Венеры. Также советчиком художника мог быть и философ Марсилио Фичино (1433—1499), пытавшийся объединить классическую философию с христианством. В его философской доктрине важной фигурой была Небесная Венера, символизировавшая гуманизм, милосердие и любовь, и чья красота вела смертных на небеса.
 |
| Рождение Венеры.деталь |
 |
| Рождение Венеры.деталь2 |
